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Zeugnisse der Neusser Kulturgeschichte sind in zwei räumlich voneinander getrennten Bereichen dauerhaft ausgestellt.
Bodenfunde aus der vorrömischen und der römischen Geschichte von Neuss werden im Untergeschoss präsentiert. Sie reichen von Steinwerkzeugen aus der Eiszeit bis zu spätantiken Gläsern. Alle gezeigten Funde wurden auf dem Gebiet der Stadt Neuss gefunden. Einen besonderen Schwerpunkt bilden Waffen und Ausrüstungsgegenstände der Soldaten aus der römischen Garnison Novaesium. Zudem sind neben Ess- und Trinkgeschirr aus Ton, Glas oder Bronze sowie Zeugnissen römischer Religionen wie Götterfiguren auch antike Schriftzeugnisse aus Neuss zu sehen. Ein Highlight sind die einzigen beiden vollständig erhaltenen Grabsteine von Soldaten aus dem antiken Novaesium.
Im Obertor wird die mittelalterliche und frühneuzeitliche Geschichte von Neuss präsentiert. Zu sehen sind Alltagsgegenstände wie Koch-, Ess- und Trinkgeschirr sowie Möbel und Gemälde. Ein besonderes Highlight stellen die Bodenfunde spätmittelalterlicher Waffen dar, die während der Belagerung von Neuss durch Karl den Kühnen 1474/75 in die Erde gerieten. Ein eigener Raum ist der Verehrung des heiligen Quirinus, dem Patron der Stadt Neuss, gewidmet. In einem der Seitentürme des Obertors können Kinder spielerisch das mittelalterliche Neuss erkunden.